Ciencia para todos desde el CEBAS

José Antonio Hernández Cortés (Investigador Científico del CEBAS-CSIC)

En 1937, Frits Went y Kenneth Thimann, en su libro “Phytohormones” definieron hormona como una sustancia que siendo producida en una parte del organismo, es transferida a otra parte donde produce un efecto fisiológico específico, caracterizándose por la propiedad de servir como mensajeros químicos.

Algunos científicos indicaron que las diferencias entre la acción de una hormona en animales y en plantas es muy grande para usar el mismo término. Las hormonas animales se producen en tejidos específicos (por ejemplo en la glándula pituitaria, en el páncreas etc…), son transportadas por el torrente sanguíneo y actúan en tejidos distantes. Sin embargo, la mayoría de las células vegetales son capaces de producir hormonas, sus mecanismos de transporte son diversos y pueden afectar a cortas y a largas distancias, es decir, en el mismo lugar de producción o en células más distantes. Las hormonas animales son transportadas por la sangre, mientras que las fitohormonas se transportan vía xilema y/o floema.

También existen similitudes en la función de las hormonas en animales y en vegetales: son activas a bajas concentraciones y funcionan como señales químicas, por lo que el término de hormona también se acepta para describir a este tipo de moléculas en plantas. Sin embargo, y para evitar confusiones con animales, se introdujo el término de fitohormona para referirnos a estas sustancias en plantas.

El H2O2 es uno de los metabolitos redox más importante

A altas concentraciones induce daños oxidativos a macromoléculas biológicas que puede dar lugar a muerte celular. Sin embargo, a bajas concentraciones, el H2O2 puede actuar como una molécula señalizadora y en muchos aspectos se asemeja a una fitohormona.

A diferencia de otras especies reactivas del oxígeno (ROS), el H2O2 es una molécula relativamente estable, con una vida media de milisegundos (ms). Su concentración en tejidos vegetales oscila aproximadamente sobre 1 µmol por gramo de peso fresco en condiciones normales (Cheeseman et al 2006).

En las células vegetales, el H2O2 se produce por diferentes rutas (Fig 1):

Fotorrespiración

Cadenas de transporte electrónico

Reacciones redox

                La mayoría de H2O2 intracelular se produce a partir del O2, en una reacción escalonada en la que el radical superóxido (O2.-) es el intermediario. En situaciones de estrés ambiental, el cloroplasto y la mitocondria generan una elevada producción de O2.-. Este anión es dismutado hasta H2O2 tanto de forma no enzimática, en una reacción dependiente del pH, como de forma enzimática por acción de las superóxido dismutasas (SODs).

En el apoplasto, las NADPH oxidasas y las POXs de clase III de pared celular son también responsables de la formación de H2O2. Las NADPH oxidasas generan O2.- empleando el poder reductor del NADPH citosólico. Posteriormente, el O2.- generado dismuta a H2O2 por acción enzimática de la SOD.

                La degradación de aminas y poliaminas, por acción de amino oxidasas dependientes de Cu y de poliamina oxidasa, es también fuente de H2O2 en plantas.

                Sin embargo, el principal sitio de generación de H2O2 en las células vegetales es el peroxisoma. Este orgánulo contiene diferentes enzimas que generan H2O2: SOD, amino oxidasa, acil-CoA oxidasa, glicolato oxidasa, uricasa, sulfato oxidasa, aldehído oxidasa, sarcosina oxidasa y xantina oxidasa.

                La β-oxidación de ácidos grasos, vía acil-CoA, genera H2O2.  Este es un proceso importante durante la germinación de semillas que contienen glioxisomas. En tejidos fotosintéticos, la producción de H2O2 en el peroxisoma tiene lugar durante la fotorrespiración (ver https://bit.ly/2ycmlSf), contribuyendo aproximadamente al 70% de la producción total del H2O2 de la célula vegetal.

Esquema 1

Fig. 1. Fuentes de generación de peróxido de hidrógeno

 

Enzimas eliminadoras de H2O2

EL contenido endógeno de H2O2 en células vegetales es mayor que el de células animales o en bacterias. LA acumulación descontrolada de H2O2 puede dar lugar a la generación de radicales hidroxilo mediante una reacción de Fenton (ver https://bit.ly/2PbLRy8). Por ello, es necesario un sistema eficiente  para la eliminación de H2O2 (y de O2.-). En este sentido, las plantas disponen de un eficiente arsenal de defensa frente a las ROS, incluido el H2O2. Las defensas enzimáticas incluyen catalasas, peroxidasas (POXs), ascorbato peroxidasas (APXs), glutatión peroxidasas (GPXs) (ver https://bit.ly/2y04tut). Igualmente, diferentes compuestos no enzimáticos (antioxidantes no enzimáticos) tienen una gran importancia en la eliminación de H2O2 (ver https://bit.ly/2O5DLur).

Transporte

No existe ninguna evidencia del transporte del H2O2 a largas distancias. Sin embargo, al ser la ROS menos reactiva, esta propiedad le permite viajar a las células vecinas o a otros compartimentos celulares y poder así actuar como molécula señalizadora (Winterbourn 2017). En este sentido, si el H2O2 es capaz de escapar de los mecanismos de eliminación (antioxidantes) y si no es reducido a .OH, podría difundir más libremente desde el sitio de generación y alcanzar su posible blanco.

Peroxiporinas: En el año 2000, los investigadores Henzler y Steudle describieron la existencia de una subclase de acuaporina que llamaron peroxiporina implicada en el transporte de H2O2. LAS acuaporinas vegetales son una clase de proteínas transportadoras de agua y de otras moléculas, incluyendo CO2 y nutrientes, cumpliendo una función en el crecimiento y desarrollo vegetal.

Señalización

Está muy demostrado que el efecto del H2O2 depende de su dosis y que a concentraciones bajas actúa como molécula señalizadora. A pesar de que el H2O2 es rápidamente eliminado,  de forma enzimática, dichos mecanismos enzimáticos son menos efectivos a concentraciones muy bajas, del orden de 10 nM, lo que  permite al H2O2 actuar como segundo mensajero (Winterbourn 2017). Las proteínas son un objetivo primario de las ROS y hay dos modos de acción mediante los cuales el H2O2 es percibido: La oxidación de residuos de aminoácidos y la reacción con un intermedio reactivo.

La oxidación directa de residuos cisteinil y de cadenas laterales tiólicas puede actuar como sensor y/o interruptor en la traducción de señales y en la regulación de la actividad enzimática (Cerny et al 2018). Los residuos de cisteína pueden sufrir modificaciones reversibles o irreversibles. Enzimas clave del Ciclo de Calvin y del metabolismo del carbohidratos son oxidados en respuesta a H2O2 (Rubisco, ribulosa-5-fosfato-quinasa, gliceraldehido-3-fosfato deshidrogenasa, transcetolasa, sedoheptulosa-1,7-bifosfatasa…).

La oxidación de residuos de metionina no parece estar relacionada con la señalización del H2O2 pero su primera forma oxidasa, la metionina sulfóxido, es el producto de una modificación postraducional, que puede ser revertida por acción de la metionina sulfóxido reductasa (Cerny et al 2018). Esta enzima aumenta la tolerancia a H2O2, lo que indica que los residuos de metionina podrán tener una función en la respuesta a estrés inducida por H2O2. También se ha demostrado que la actividad GSH-S-transferasa se reduce por la oxidación de metionina (Hardin et al 2009).

Sin embargo, las modificaciones postraduccionales de proteínas inducido por H2O2 no se limita a residuos de cisteína y metionina

Factores de transcripción (FT)

El H2O2 puede interaccionar con diferentes FT favoreciendo tanto su activación como su inactivación. Los factores de HsfA (Heat-Shock Transcription Factors) tienen que formar trímeros para activar genes inducibles por choques térmicos, como la APX. Este mecanismo de trimerización requiere la formación de puentes di-sulfuro intramoleculares que podría estar directamente inducido por el H2O2.

La familia de FT NAC está implicada en procesos de desarrollo y en diferentes procesos biológicos, incluyendo senescencia y respuestas a estrés abiótico. Muchos genes de esta familia son inducidos por H2O2.

El inhibidor de la ARN polimerasa citosólica se activa por H2O2 a través del sistema tiorredoxina y se transloca al núcleo.

Los FT WRKY30, WRKY53 y WRKY46 se inducen en respuesta a O3 y H2O2. El FT WRKY70 interactúa en la respuesta del FT ZAT7 (una proteína de dedo de Zinc) con el H2O2. El FT ZAT12, que también responde a H2O2, media en la absorción de Fe en respuesta a deficiencias de dicho nutriente (ver en Cerny et al 2018).

El Ca2+ es un segundo mensajero implicado en numerosos procesos en plantas. Muchas respuestas requieren un efecto combinado del H2O2 y el Ca2+. Por ejemplo, la apertura de canales de H2O2 dependientes de Ca. La proteína Calmodulian dependiente de Ca activa la enzima catalasa (eliminadora de H2O2) y una fosforilación dependiente de Ca activa las NADPH oxidasas (que genera O2.- que posteriomente dismuta a H2O2).

Interacción H2O2/Fitohormonas

Diferentes autores han mostrado la existencia de una interacción entre el estado redox celular y las hormonas vegetales. Las ROS, además de mediar rutas relacionadas con estrés, son componentes clave de las redes de señalización de las fitohormonas. En respuesta a diferentes hormonas (ABA, auxinas, brasinoesteriodes, citoquininas, SA , JA, etc…) se ha detectado cambios en los niveles de proteínas relacionadas con el metabolismo del H2O2 y con el estado redox en general. En este sentido se ha descrito cambios en catalasa, SOD, APX, POXs, peroxirredosinas, etc… (revisado en Cerny et al 2018).

Algunas enzimas implicadas en el metabolismo de hormonas generan H2O2, como ocurre con la ABA aldehído oxidasa, auxina aldehído oxidasa, monooxigenasas etc…

Del mismo modo, se ha descrito como el H2O2 actúa sobre el metabolismo de algunas hormonas como el ABA. En este sentido, tratamientos de semillas de guisante con H2O2 reducen los niveles de ABA (Barba-Espín et al 2010). Este efecto está mediado con el aumento de los niveles de expresión del gen CYP707A2, que codifica para la enzima ABA 8′-hidroxilasa, implicada en el catabolismo de ABA (Liu et al., 2010). Sin embargo, la inducción de genes relacionados con el catabolismo del ABA por H2O2 requiere también la participación del NO (Liu et al 2010). Además, estos mismos autores han descrito la mediación del H2O2 en la regulación de genes implicados en la biosíntesis de las GAs (GA 20-oxidasa, GA 3-oxidasa y  GA 2-oxidasa).

La señalización por etileno se induce en respuesta a la acumulación de H2O2 y el receptor del etileno ETR1 puede percibir el H2O2 directamente de una manera independiente de etileno (Desikan et al 2005).

Señalización de la luz

La percepción de la luz azul por criptocromo está acoplada a la producción de H2O2, mientras que el fitocromo B también modula el metabolismo de ROS en raíces vía síntesis y transporte del ABA (Consentino et al 2015 ; Ha et al. 2018).

Germinación

Durante la germinación de semillas la activación del metabolismo aumenta los niveles de producción de ROS, incluyendo el H2O2. La germinación comienza con la absorción de agua por parte de la semilla seca, y termina con la elongación del eje embrionario y la protrusión de la radícula. Durante este proceso, se activa la respiración que proporciona energía, se degradan proteínas de reserva para proporcionar energía y aportar aminoácidos para las nuevas proteínas que se sinteticen, etc…Hay que pensar, que la semilla, en cuanto empiece a tomar agua va a activar su metabolismo en mitocondrias, peroxisomas, glioxisomas, y por tanto empezará a producir ROS. Además, la activación de la NADPH oxidasa también genera O2.- (y por tanto H2O2).

Trabajando sobre el efecto del H2O2 sobre la germinación de semillas de guisante, Barba-Espín et al (2011) propusieron  un modelo, según el cual el H2O2 podría inducir un descenso de ABA en la semilla dependiente de MAPK e inducir la carbonilación de proteínas de reserva, favoreciendo su movilización, y de enzimas glucolíticas, lo que estimularía el ciclo de las pentosas fosfato (Job et al. 2005). La activación de dicho ciclo proporcionaría NADPH para el sistema tiorredoxina, implicado en la germinación y en el desarrollo de plántulas (Lozano et al. 1996). Alternativamente, el H2O2 podría actuar, directa o indirectamente en el embrión alterando el transporte de ABA y/o induciendo un catabolismo de esta hormona, lo que favorecería la germinación. Finalmente, el descenso de ABA podría inducir un descenso en ACC, lo que favorecería la emergencia de la radícula a las 24 h de tratamiento con H2O2  (Fig 2) (Barba-Espín et al., 2011).

esquema modelo H2O2 guisante

Fig 2. Modelo propuesto por Barba-Espín et al (2011) sobre la función clave del H2O2 en la germinación y crecimiento temprano en guisante.

Por ello, un control de los niveles de ROS, por parte de los mecanismos de defensa antioxidantes, va a resultar de gran importancia durante el proceso de germinación (ver https://bit.ly/2QvH1fw).

Desarrollo de raíces

Las auxinas son las hormonas clave en la regulación del crecimiento de la raíz y es conocido que las auxinas median cambios en los niveles de H2O2, promoviendo el crecimiento celular y la formación de raíces laterales (Su et al 2016).

Desarrollo de tallos

El crecimiento y desarrollo de tallos está dirigido por las hormonas auxinas y citoquininas. Las auxinas inducen las POXs de pared celular y la NADPH oxidasa para generar ROS, favorecer el debilitamiento de la pared celular y favorecer la elongación celular (Mangano et al 2017). A su vex, se ha descrito que el H2O2 puede mediar en la dominancia apical y la epinastia foliar (Sandalio et al 2016).

Movimiento de estomas

 El mecanismo de cierre estomático mejor descrito es el mediado por ABA, que actúa en conexión de otras señales como los iones Ca2+, NO, H2O2 y procesos de fosforilación (https://bit.ly/2O7TXeQ). Las células guarda pueden generar H2O2 por diversas vías, incluyendo las actividades enzimáticas amino oxidasa, POXs y NADPH oxidasa. A su vez, esta última proteína está regulada por iones Ca2+ y por procesos de fosforilación mediados por la proteína quinasa OST1. A su vez, la proteína OST1 está regulada por ABA.

El SA SA reduce la conductancia estomática en una forma dependiente de la dosis. Este efecto parece ser dependiente de la generación de ROS ya que la aplicación de enzimas antioxidantes (Catalasa, SOD) suprime este efecto. El cierre estomático inducido por SA era prevenido por tratamientos con salicilhidroxámico, un inhibidor de POXs de pared celular, pero no por DPI (inhibidor de NADPH oxidasa). Esto sugiere que el cierre de estomas inducido por SA está mediado con la producción de H2O2 debido a las POXs de pared celular (Khokon et al 2011; Miura et al 2013). En este proceso también interviene los iones Ca2+, ya que el tratamiento con un quelante de Ca2+ (EGTA) reduce el efecto del SA en el cierre de estomas (Khokon et al 2011).

Por lo tanto, se puede sugerir que la aplicación de SA podría tener una aplicación práctica en Agricultura con el fin de aumentar la tolerancia de las plantas a condiciones de falta de agua (Hernández et al 2017).

Polinización

El H2O2 y otras ROS tienen una función clave en la navegación de polen y la fusión de gametofitos. Las plantas angiospermas (las que producen verdaderas flores) han desarrollado barreras reproductivas para evitar la autofecundación, conocido como autoincompatibilidad (Serrano et al 2015). Los niveles de H2O2 son elevados durante una reacción incompatible, pudiendo ocasional una muerte celular programada. Sin embargo, en una reacción compatible, los niveles de H2O2 disminuyen en el estigma favoreciendo el desarrollo del tubo polínico. La acumulación de ROS, especialmente la del radical hidroxilo que se genera en gran parte a partir de H2O2, es crucial para la ruptura del tubo polínico y la liberación de células espermáticas (Duan et al 2014).

Maduración de frutos

Huan et al. (2016) propusieron que el H2O2 actúa como una molécula de señalización en la etapa intermedia del desarrollo de frutos de melocotón, actuando como una molécula tóxica importante, ya que estimula el proceso de peroxidación de lípidos y un estrés oxidativo, durante la etapa tardía de la maduración del fruto (Huan et al 2016). Otros autores han observado cambios en el estado redox durante diferentes etapas de la maduración de frutos de tomate encontrando un aumento importante en los contenidos de H2O2 en el denominado punto de ruptura (definido como el cambio de color en el fruto) (Kumar et al 2016). El aumento de H2O2 parece estar regulado por etileno, que se correlaciona con un aumento de la tasa respiratoria y de la producción de ROS (Hurr et al 2013).

Senescencia y Muerte celular

La senescencia es un proceso oxidativo regulado genéticamente que implica una degradación general de las estructuras celulares y las enzimas y la movilización de los productos de degradación a otras partes de la planta. La senescencia se caracteriza principalmente por el cese de la fotosíntesis, la desintegración de las estructuras de los orgánulos, las pérdidas intensivas de clorofila y proteínas y los aumentos dramáticos en la peroxidación lipídica y de la permeabilidad de la membrana. Estos últimos cambios se deben principalmente a un aumento en la generación de ROS que tiene lugar en los tejidos vegetales durante el proceso de senescencia (del Río et al 1998). En dichos tejidos, el H2O2 puede mediar procesos de muerte celular programada junto con cambios en hormonas relacionadas con estrés como SA o etileno (Cerny et al 2018). Se ha observado que líneas de plantas transgénicas que presentan bajos niveles de H2O2 tienen una senescencia retardada (Bieker et al 2012). Plantas de tabaco, que sobreexpresan los transgenes cytsod y/o cytapx (codifican para SOD o APX citosólicas) además de ser más tolerantes al estrés hídrico, presentaron una senescencia retardada (ver figura 3). Estas plantas, además de presentar más actividad SOD y/o APX también mostraron niveles mayores de otras actividades antioxidantes, como catalasa, POX, etc…) (Faize et al 2011).

Planats tabaco transgenicas

Figura 3.- Plantas transformadas de tabaco que sobreexpresan genes antioxidantes. Se puede mostrar como las plantas transformadas tienen una clorosis retardada, a diferencia de los controles, donde las hojas basales ya están totalmente cloróticas.

 

Respuesta a estreses ambientales

Las hormonas relacionadas con respuesta a estrés (ABA, SA, JA y etileno) emplean H2O2 en sus cascadas de señalización (Saxena et al 2016). Igualmente, el H2O2 está implicado en respuestas de aclimatación y tolerancia a diferentes estreses. En este sentido, el pre-tratamiento de plantas o semillas con H2O2 aumenta la resistencia a diferentes estreses, incluyendo salinidad, estrés hídrico, estrés térmico, etc… (Hossain et al 2015).

CONCLUSIONES

El H2O2 es una molécula señalizadora y está conectada con la ruta de señalización de diferentes fitohormonas, actuando como segundo mensajero en respuesta a diferentes condiciones ambientales y modulando el crecimiento y el desarrollo vegetal.

Su efecto en el crecimiento depende de la dosis, lo que nos lleva a pensar en el H2O2 como un regulador del crecimiento, pero ¿podríamos decir que el H2O2 es una posible hormona?

El H2O2 es producido y degradado por la misma planta en respuesta a estímulos y puede ser percibido por proteínas especializadas, elicitando respuestas a bajas concentraciones (del orden de nM).

Sin embargo, el factor limitante del H2O2 para poder considerarlo como posible hormona reside en su transporte, ya que no puede moverse a largas distancias debido a su baja estabilidad y a la presencia de diferentes moléculas eliminadoras o secuestradoras (antioxidantes enzimáticos y no enzimáticos) de H2O2.

Sin embargo, el que se considere o no al H2O2 como una fitohormona no cambia para nada su importancia en el ciclo de vida de las plantas.

 

Bibliografía

Barba-Espin, G., Diaz-Vivancos, P., Clemente-Moreno, M.J., Albacete, A., Faize, L., Faize, M., Perez-Alfocea, F., Hernandez, J.A., 2010. Interaction between hydrogen peroxide and plant hormones during germination and the early growth of pea seedlings. Plant Cell Environ. 33 (6), 981–994.

Barba-Espin, G., Diaz-Vivancos, P., Job, D., Belghazi, M., Job, C., Antonio Hernandez, J., 2011. Understanding the role of H2O2 during pea seed germination: a combined proteomic and hormone profiling approach. Plant Cell Environ. 34 (11), 1907–1919.

Bieker, S.; Riester, L.; Stahl, M.; Franzaring, J.; Zentgraf, U. Senescence-specific Alteration of Hydrogen Peroxide Levels in Arabidopsis thaliana and Oilseed Rape Spring Variety Brassica napus L. cv. MozartF. J. Integr. Plant Biol. 2012, 54, 540–554.

Cerný M, Hana Habánová Miroslav Berka, Markéta Luklová,Bretislav Brzobohatý (2018) Hydrogen Peroxide: Its Role in Plant Biology and Crosstalk with Signalling Networks. Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 2812; doi:10.3390/ijms19092812

Cheeseman, J.M. Hydrogen peroxide concentrations in leaves under natural conditions. J. Exp. Bot. 2006, 57, 2435–2444.

Consentino, L.; Lambert, S.; Martino, C.; Jourdan, N.; Bouchet, P.-E.;Witczak, J.; Castello, P.; El-Esawi, M.; Corbineau, F.; d’Harlingue, A.; et al. Blue-light dependent reactive oxygen species formation by Arabidopsis cryptochrome may define a novel evolutionarily conserved signaling mechanism. New Phytol. 2015, 206,1450–1462.

del Rio LA, Pastori GM, Palma JM, Sandalio LM, Sevilla F, Corpas FJ, Jiménez A, López-Huertas E, Hernández JA (1998) The activated oxygen role of peroxisomes senescence. Plant Physiol 116:1195–1200

Desikan, R.; Hancock, J.T.; Bright, J.; Harrison, J.; Weir, I.; Hooley, R.; Neill, S.J. A role for ETR1 in hydrogen peroxide signaling in stomatal guard cells. Plant Physiol. 2005, 137, 831–834.

Duan, Q.; Kita, D.; Johnson, E.A.; Aggarwal, M.; Gates, L.; Wu, H.-M.; Cheung, A.Y. Reactive oxygen species mediate pollen tube rupture to release sperm for fertilization in Arabidopsis. Nat. Commun. 2014, 5, 3129.

Faize M, Burgos L, Faize L, Piqueras A, Nicolas, E, Barba-Espin G, Clemente-Moreno MJ, Alcobendas R, Artlip T, Hernandez JA (2011) Involvement of cytosolic ascorbate peroxidase and Cu/Zn-superoxide dismutase for improved tolerance against drought stress. J Exp Bot 62: 2599-2613.

Ha, J.-H.; Kim, J.-H.; Kim, S.-G.; Sim, H.-J.; Lee, G.; Halitschke, R.; Baldwin, I.T.; Kim, J.-I.; Park, C.-M. Shoot phytochrome B modulates reactive oxygen species homeostasis in roots via abscisic acid signaling in Arabidopsis. Plant J. 2018, 94, 790–798.

Hardin, S.C.; Larue, C.T.; Oh, M.-H.; Jain, V.; Huber, S.C. Coupling oxidative signals to protein phosphorylation via methionine oxidation in Arabidopsis. Biochem. J. 2009, 422, 305–312.

Henzler, T.; Steudle, E. Transport and metabolic degradation of hydrogen peroxide in Chara corallina: Model calculations and measurements with the pressure probe suggest transport of H2O2 across water channels. J. Exp. Bot. 2000, 51, 2053–2066.

Hernández JA; Díaz-Vivancos P; Barba-Espín G, Clemente-Moreno MJ (2017) On the role of salicylic acid in plant responses to environmental stresses. In: Nazar R., Iqbal N., Khan N. (eds), Salicylic Acid: A Multifaceted Hormone. Springer, Singapore Pte Ltd. 2017, pp. 17-34.

Hossain M.A., Bhattacharjee S., Armin S -M., Qian P., Xin W., Li, H.-Y., et al. (2015) Hydrogen peroxide priming modulates abiotic oxidative stress tolerance: insights from ROS detoxification and scavenging. Front. Plant Sci. 6:420.

Huan, C.; Jiang, L.; An, X.; Yu, M.; Xu, Y.; Ma, R.; Yu, Z. Potential role of reactive oxygen species and antioxidant genes in the regulation of peach fruit development and ripening. Plant Physiol. Biochem. 2016, 104, 294–303.

Hurr, B.M.; Huber, D.J.; Vallejos, C.E.; Lee, E.; Sargent, S.A. Ethylene-induced overproduction of reactive oxygen species is responsible for the development of water soaking in immature cucumber fruit. J. Plant Physiol. 2013, 170, 56–62.

Job C., Rajjou L., Lovigny Y., Belghazi M. & Job D. (2005) Patterns of protein oxidation in Arabidopsis seeds and during germination. Plant Physiology 138, 790–802.

Khokon MDAR, Okuma E, Hossain MA, Munemasa S, Uraji M, Nakamura Y, Mori IC, Murata Y (2011) Involvement of extracellular oxidative burst in salicylic acid-induced stomatal closure in Arabidopsis. Plant Cell Environ 34:434–443.

Kumar, V.; Irfan, M.; Ghosh, S.; Chakraborty, N.; Chakraborty, S.; Datta, A. Fruit ripening mutants reveal cell metabolism and redox state during ripening. Protoplasma 2016, 253, 581–594.

Liu, Y., Ye, N., Liu, R., Chen, M., Zhang, J., 2010. H(2)O(2) mediates the regulation of ABA catabolism and GA biosynthesis in Arabidopsis seed dormancy and germination. J. Exp. Bot. 61 (11), 2979–2990.

Lozano R.M., Wong J.H., Yee B.C., Peters A., Kobrehel K. & Buchanan B.B. (1996) New evidence for a role of thioredoxin h in germination and seedling development. Planta 200, 100–106.

Mangano, S.; Denita-Juarez, S.P.; Choi, H.-S.; Marzol, E.; Hwang, Y.; Ranocha, P.; Velasquez, S.M.; Borassi, C.; Barberini, M.L.; Aptekmann, A.A.; et al. Molecular link between auxin and ROS-mediated polar growth. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 5289–5294.

Miura K, Okamoto H, Okuma E, Shiba H, Kamada H, Hasegawa PM, Murata Y (2013) SIZ1 deficiency causes reduced stomatal aperture and enhanced drought tolerance via controlling salicylic acid-induced accumulation of reactive oxygen species in Arabidopsis. Plant J 73:91–104

Sandalio, L.M.; Rodríguez-Serrano, M.; Romero-Puertas, M.C. Leaf epinasty and auxin: A biochemical and molecular overview. Plant Sci. 2016, 253, 187–193.

Saxena, I.; Srikanth, S.; Chen, Z. Cross Talk between H2O2 and Interacting Signal Molecules under Plant Stress Response. Front. Plant Sci. 2016, 7, 570.

Serrano, I.; Romero-Puertas, M.C.; Sandalio, L.M.; Olmedilla, A. The role of reactive oxygen species and nitric oxide in programmed cell death associated with self-incompatibility. J. Exp. Bot. 2015, 66, 2869–2876.

Su, C.; Liu, L.; Liu, H.; Ferguson, B.J.; Zou, Y.; Zhao, Y.; Wang, T.; Wang, Y.; Li, X. H2O2 regulates root system architecture by modulating the polar transport and redistribution of auxin. J. Plant Biol. 2016, 59, 260–270.

Winterbourn, C.C. Biological Production, Detection and Fate of Hydrogen Peroxide. Antioxid. Redox Signal. 2017, 29, 541–551

 

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